Opera se začne v gozdu blizu zmajevega Fafnerjevega brloga. Siegfrieda, sina Siegmunda in Sieglinde, je vzgojil škrat Mime, ki namerava z njim ubiti Fafnerja in si lastiti prstan. Siegfried kuje nov meč, Nothung, in se odpravi iskat zmaja.
Po dolgem in težkem potovanju Siegfried doseže Fafnerjev brlog. Zmaja prevara, da razkrije njegovo šibko točko, nato pa ga ubije. Ko pije Fafnerjevo kri, pridobi sposobnost razumevanja jezika ptic. Ptice mu pripovedujejo o Valkiri Brünnhilde, ki spi na skali, obdani z ognjem.
Siegfried se odpravi na vrh gore in zbudi Brünnhilde s poljubom. Oba se zaljubita in Siegfried priseže, da jo bo varoval. Vendar je njihova sreča kratkega veka. Hudobni bog Alberich, ki je ustvaril prstan, opazuje Siegfrieda in Brünnhilde. Siegfrieda namerava uporabiti za maščevanje bogovom.
Alberich se preobleče v romarja in sreča Siegfrieda. Siegfriedu pove, da mu je Brünnhilde nezvesta in da ga namerava izdati. Siegfriedu je strto srce in zapusti Brünnhilde. Alberich se nato prikaže Brünnhilde in ji pove, da jo bo Siegfried ubil. Brünnhilde je uničena in obupana zaspi.
Siegfried se vrne k Mime, ki mu pove, da je zastrupil Brünnhildino pijačo. Siegfried je zgrožen in plane nazaj k Brünnhildini skali. Najde jo spečo in sam spije zastrupljeno pijačo. Brünnhilde se zbudi in ugotovi, da Siegfried umira. Prevzame jo žalost in umre zaradi zlomljenega srca.
Bogovi se zbirajo v Valhali, domu bogov. Gledajo, kako ogenj Brünnhildinega pogrebnega grmade požre Walhallo. Svet je uničen, bogovi pa nemočni.